AJG zahájila svoji činnost 1. ledna 1953 v Českých Budějovicích jako krajská galerie. Po třech letech přesídlila do rekonstruované novogotické zámecké jízdárny na Hluboké (autorem původní stavby z let 1845-47 byl vídeňský architekt Franz Beer, autorem přestavby v letech 1953-55 budějovický architekt Jaroslav Fidra). Za dobu své padesátileté existence uspořádala velké množství výstavních akcí, rozsáhlých přehlídek i malých putovních výstav, z nichž se některé neodmyslitelně zapsaly do historie českého umění, jeho prezentace i jeho chápání.